martes, marzo 03, 2009

Homeosis de dedos de dinosaurios: Cuando la evolución predice las posibilidades del desarrollo

En el desarrollo del ala de las aves, es patente que los dedos se desarrollan a partir de primordios cartilaginosos que se convierten en los dedos 2,3 y 4 (indice, medio, y anular) en otros amniotos. Incluso se puede observar transitoriamente una pequeña condensación cartilaginosa anterior que sería un vestigio del dedo 1 (pulgar) 

Sin embargo, el registro fósil documenta con detalle la transición de dinosaurios terópodos a aves, y en este caso nos cuenta una historia completamente distinta, ya que en esta transición los dedos 4 y 5 (anular y meñique) se hicieron más pequeños y desaparecieron, quedando sólo las morfologías de los dedos 1,2 y 3. 

Para explicar esta peculiar situación, Wagner y Gauthier (1999) hipotetizaron que había ocurrido un desplazamiento homeótico en serie en la evolución del linaje de las aves, tal que los dedos 1,2, y 3 pasaron a desarrollarse de los primordios 2, 3, y 4. Esto implicaba asumir que al correrse la identidad de los digitos, el primordio que normalmente se desarrolla en el dedo 1 quedó "sin identidad" y que en esta posición "vacante" se desarrolla una condensación "truncada". Este evento podría coincididir con la pérdida del dedo 4, ocurrida hacia el origen de los dinosaurios tetanuros, "C" en la figura de abajo. A es Alligator, B es un dinosaurio temprano Coelophysis.


Tomado de Vargas y Wagner 2009

Hubo quienes rechazaron esta hipótesis ya que implicaba un cambio que no tenía ninguna "ventaja adaptativa"... 

Pese a desarrollarse a partir del primordio del dedo 2, el dedo anterior del ala tiene la morfología bifalangeal que es propia al dedo 1 de amniotos. Se ha demostrado además que en este dedo no hay transcriptos de los genes HoxD-11 y HoxD-12, tal como se observa sólo en el dedo 1 de la mano del ratón. También en crocodilia el dedo 1 carece de transcriptos de HoxD-11. Esto sugiere que el dedo anterior del ala  es un dedo 1.  Esta correspondencia de la transcripción de estos genes con el desarrollo de un dedo 1 bifalangeal se mantiene bajo una variedad de alteraciones moleculares-genéticas en ratón y pollo (amniotos máximamente distantes).

Ahora, un artículo en Evolution & Development ha demostrado que, por medio de la aplicación de cyclopamina en el ala del pollo, es posible producir de manera experimental un desplazamiento homeótico bastante similar al que se había inferido previamente para la evolución: dedos que normalmente se desarrollan de los primordios  2 y 3 ahora se desarrollan de los primordios 3 y 4. Esto es interesante porque antes sólo se habían obtenido de manera experimental transformaciones de dedos únicos, pero no así desplazamientos en serie de más de un dedo.  También es muy interesante que el primordio del dedo 2, al quedar vacante, se desarrolla como una condensacion vestigial, tal como se había inferido para la evolución de las aves. 
Fenotipo normal

Tratado con Cyclopamina, indicando condensación vestigial

 
Close-up de la condensación vestigial 


Referencia:
Vargas, AO y Wagner, GP. 2009. Frame-shifts of digit identity in bird evolution and Cyclopamine-treated wings. Evolution & Development 11(2): 163-9

3 comentarios:

Roberto dijo...

Creo que la seria discrepancia que existe entre cierto sector de biólogos partidarios de la hipótesis BAND (birds are not dinosaurs) y la mayoría de los paleontólogos respecto a la correcta identificación de los dígitos que componen el ala de las aves está llegando a su final. Si bien éste ha sido un tema de discusión que ha perdurado por casi dos siglos, las aportaciones realizadas por Vargas et. al, en los últimos 5 años, han contribuido a sanjar, creo definitivamente dos problemas, 1) el problema respecto a la correcta identidad digital del ala de las aves y 2) el problema de la ancestría dinosauriana de las aves, un tema que ha apremiado por una solución a los paleontólogos de todo el mundo y desde que Gegenbaur (1863) y Huxley (1868) por primera vez, establecieran una relación de las aves con los dinosaurios.

Antes de esto, en 1825, Meckel había propuesto que los dígitos del ala aviana correspondían a D1, D2 y D3, no obstante, años más tarde Owen (1863) propuso que los dígitos en realidad correspondían a D2, D3 y D4, posición esta última que ha sido sostenida desde entonces por los biólogos en general y que ha sido apoyada por numerosos trabajos con base en datos embriológicos y que en primera instancia permitían afirmar que las aves evidencian un patrón de desarrollo digital altamente conservado en los amniotas pentadáctilos.

Más allá de las aportaciones hechas por el estudio embriológico de las aves, la Paleontología con base en el estudio del registro fósil, ha permitido determinar dos cosas: 1) que las aves están estrechamente relacionadas con los dinosaurios y que probablemente sea dentro de este linaje y aún más, dentro del clado Maniraptora, un clado de dinosaurios terópodos celurosaurianos, donde se deba buscar el ancestro evolutivo de las aves y, 2) que los dinosaurios con el tiempo fueron reduciendo los dígitos de la extremidad anterior, pasando de una mano pentadáctila (de cinco dígitos) en el Triásico a una mano tridáctila (de tres dígitos) en el Cretácico. Los dígitos reducidos corresponden al cuarto y quinto.

Si consideramos la estructura digital de Archaeopteryx lithogfraphica (Meyer, 1861), el ave más antigua de que se tiene noticia y cuyos restos fósiles han sido encontrados en Solnhofen, Alemania, se puede observar la extraordinaria similitud morfológica que esta especie evidencia con los dinosaurios carnívoros del período Cretácico del clado Maniraptora, específicamente respecto a la estructura digital.

El desarrollo digital de Archaeopteryx permite observar una estructura similar a la de un dinosaurio carnívoro del Cretácico, especialmente con aquellos de la Familia Dromeosauridae (Deynonichus y Velociraptor por ejemplo), grupo hermano de los Archaeopterygidae dentro del clado Maniraptora, que poseen los dígitos I, II y III, identificación digital que está muy bien fundamentada en el registro de fósiles. La semejanza antes planteada, es un asunto difícil de discutir a la hora de identificar los dígitos de estas especies, aunque los partidarios de BAND incluyen esta y otras semejanzas dentro de una poco parsimoniosa convergencia generalizada.

Con relación a esto, Wagner y Gauthier (1999), basados en un patrón de cambio, proponen que si bien en etapas tempranas de desarrollo las aves pueden evidenciar las condensaciones digitales correspondientes a los dígitos II, III y IV, es probable que tanto estas condensaciones, como los dígitos que se desarrollan a partir de ellas, sean afectados por un patrón de cambio u homeosis que lleve a expresar finalmente los dígitos I, II y III. Si esto fuera así, las aves expresarían las condensaciones digitales II, III y IV en estados tempranos de su embriogénesis y los dígitos I, II y III en estados posteriores de su desarrollo. Según está hipótesis en el desarrollo embrionario de los dígitos avianos se observan dos fases o procesos bien definidos. El primero de éstos, constituye la formación de las condensaciones digitales, proceso, que constituye la base sobre la cual se habrán de desarrollar los dígitos posteriores, pero no determina necesariamente la identidad de los dígitos. El segundo proceso forma la estructura digital y asigna una identidad digital, siendo este último proceso independiente del primero y utilizando un sistema distinto de señales (Wolpert et al.). Según esta propuesta, la identidad final de cada dígito se define en estados tardíos del desarrollo embrionario, y la identidad continúa siendo indefinida aún cuando se haya formado la estructura completa de la condensación digital que da origen a cada dígito. Siendo así, los dinosaurios tridáctilos del Cretáceo poseerían los mismos dígitos que las aves que descendieron de ellos. El patrón de cambio habría llevado a que finalmente los dígitos que presentan las aves en etapa tardía de su desarrollo, sean los dígitos I, II y III y no los II, III y IV que presentan en estados tempranos de desarrollo.

Evidentemente, la propuesta de estos científicos no ha sido vista con buenos ojos de parte de los partidarios de BAND y sin más Feduccia (1999) atribuyó este trabajo a un esfuerzo por acomodar maliciosamente el cladograma.

Ahora bien, en el año 2004, Vargas y Fallon, demostraron experimentalmente que la expresión de genes Hox, permitiría discriminar la identidad digital del ala aviana y mediante la expresión de Hoxd12 y Hoxd13, demostraron que el dígito más anterior del ala aviana no es el D2 como siempre se pensó, sino el D1, identificado de tiempo por la Paleontología. Esta aportación, tuvo su correspondiente replica de parte de los biólogos BAND, pero que no causó mayor revuelo (ver Galis et. al, 2005). La respuesta de Vargas y Fallon concluyó con este episodio (Vargas y Fallon, 2005).

El último trabajo, Vargas et. al, 2009, viene a ser la rúbrica de un esfuerzo que ya está dando sus frutos, a saber, dar por terminado el desacuerdo de hace casi dos siglos. La inducción de una homeosis en aves, en un ambiente de bajos niveles de Shh utilizando Ciclopamina, demuestra que una homeósis, como la propuesta por Wagner y Gauthier, es absolutamente plausible bajo condiciones especiales. Lo anterior, viene a validar lo ya señalado en el 2004 respecto a la identidad del dígito más anterior del ala de las aves, y que identifica a éste como el D1, ya no sólo con referencia a datos morfológicos aportados por comparaciones con el registro fósil dinosauriano, sino con datos moleculares que refuerzan absolutamente esta posición.

La presente relación de hechos que he detallado, sin ánimo de aburrir,
sólo busca ubicar en un contexto medianamente correcto, la importancia de las investigaciones emprendidas por el Dr. Vargas, quien está aportando elementos determinantes para dilucidar el problema de la correcta identificación digital de las aves y su ancestría dinosauriana, vislumbrada ya en la segunda mitad del Siglo XIX.

Por tanto, felicidades Dr. Vargas, es gratificante ver que un científico chileno está realizando estas importantes aportaciones para dilucidar un problema científico que ha inquietado por casi doscientos años al mundo científico y especialmente a los paleontólogos. Esto además, constituye un elemento importante al momento de comprobar, ahora con la ayuda de datos moleculares, la capacidad de la Paleontología inherente a toda ciencia, de realizar predicciones asertivas, con base a su objeto de estudio, en este caso el registro fósil y las herramientas que emplea en dicho estudio.

A. Vargas dijo...

Muchas gracias, Roberto, por tu excelente comentario. Puede que tengas razón y que estemos viendo, al fin, el termino de un debate que lleva mas de 140 años, sin embargo, no deja de sorprenderme cómo cosas que para uno son muy claras, incluso evidentes, fácilmente son negadas por otros por mil y un argumentos...un trabajo reciente de Hinchliffe en oryctos, por ejemplo, pone en duda el origen dinosauriano de las aves (pese a toda la evidencia) y a la vez que considera la evidencia de transcriptos de genes como mera 'especulación"....

http://www.dinosauria.org/oryctos-article.php?article=54

personalmente considero que sería muy positivo que se reconociera el origen dinosauriano de las aves con mayor claridad en el entorno del evo-devo ya que al no hacerlo se pierden una serie de conclusiones sobre la evolucion que son muy interesantes

De todas formas coincido con tu optimismo, el articulo de la ciclopamine realmente debria ponerle las cosas más cuesta arriba al cinismo...

A. Vargas dijo...

P.D. Estoy agregando tu sitio web en los links! Ojo que en la U. vamos a hacer un curso de anatomia comparada, los miercoles, por si quieres/puedes ir de oyente estas invitado de manera especial