Symbiosis and adaptation

Associações entre plantas e fungos não são novidades; todos conhecem bem a historia das micorrizas. Mas diferente desse tipo de associação mais de fronteira entre a planta e o solo (que muitas vezes é comparado com a microbiota estabelecida em nossa pele ou intestino), há um mundo interessantíssimo de associações com fungos e bactérias que vivem entranhados no parênquima vegetal – os endófitos.

Bom, reconheço que essa associação não é uma grande novidade, já se sabe disso há algum tempo. Entretanto esta situação passou a ganhar maior atenção recentemente a partir do instante em que se observou que sempre que se fazia um PCR de extratos vegetais puros, aparecia junto a amplificação de seqüências fúngicas. Vale dizer que essa associação endofítica foi, até o presente, encontrada em TODAS, as plantas analisadas. Vou repetir: TODAS. Nesse contexto há duas situações dignas de post (e que creio ter feito a Margulis feliz, jajaja).

1) No parque nacional Yellowstone (aquele dos Geisers), existe uma flora muito particular e “perfeitamente adaptada” aos solos com altas temperaturas e alta acidez. Encontrou-se que a planta Dichanthelium lanuginosum (Fig esquerda), só é capaz de agüentar tais condições ambientais devido a uma associação que faz com o fungo endofítico Curvularia protuberata. Dissociados, nem planta nem fungo, vivem em temperaturas maiores que 38ºC! Mais interessante ainda: esta resistência parece depender de um segmento de RNA viral presente no fungo. Se o fungo não estiver infectado, não há resistência!

2) Um outro exemplo de adaptação à habitats mais extremos conferido por este tipo de associação também ocorre com uma planta de restinga, que cresce em dunas de praias. Encontrou-se que a resistência a salinidade de plantas Leymus mollis (Fig direita) nas regiões costaneiras se deve a uma simbiose com um fungo endófito Fusarium culmorum. Curioso que são plantas de dunas, adaptadas a serem plantas de dunas, mas, se se tira este fungo que está lá dentro junto ao sistema vascular da planta, elas não sobrevivem nas dunas.

Creio que estas associações são muito interessantes e muito sérias pois estão na gênese do estabelecimento de um modo de viver particular. Uma construção de nicho que depende do encontro de duas ontogêneses!

Por fim, mas não menos importante, cabe ressaltar que encontrei estes exemplos estudando imunologia, porque esta também é uma situação interessante desde o ponto de vista do adoecer. Digo isso porque se saco uma espécie de fungo que faz associação mutualista com um cultivar de tomate e o coloco (este mesmo fungo) em outro varietal de tomate (mesmo background genético), então surge uma associação parasitóide e uma planta doente. Isso nos mostra claramente que o adoecer não é causado por uma bactéria agressora e invasiva, mas sim um resultado que emana de um estabelecimento ou não de uma relação particular entre os dois organismos. Isso é muito diferente da idéia de microorganismos como agencias causadoras do adoecer – uma antiga idéia de Pasteur que ainda é muito aceita na Imunologia atual. Por esses e outros motivos queremos tanto que Biologia e Imunologia se reencontrem.

Até Dezembro,

Gustavo

Referencias

Gilbert, SF. Ecological Developmental Biology: Integrating Epigenetics, Medicine, and Evolution. 2008.

Rodriguez R; Redman R. More than 400 million years of evolution and some plants still can’t make it on their own: plant stress tolerance via fungal symbiosis. Journal of Experimental Botany, Vol. 59, No. 5, pp. 1109–1114, 2008

Limusaurus and bird digit identity

Vargas AO,  Wagner GP and Gauthier, JA. 2009. Limusaurus and bird digit identity. Available from Nature Precedings   PDF

Limusaurus is a remarkable herbivorous ceratosaur unique among theropods in having digits II, III and IV, with only a small metacarpal vestige of digit I1. This raises interesting questions regarding the controversial identity of avian wing digits. The early tetanuran ancestors of birds had tridactyl hands with digital morphologies corresponding to digits I, II & III of other dinosaurs2. In bird embryos, however, the pattern of cartilage formation indicates that their digits develop from positions that become digits II, III, & IV in other amniotes3. Limusaurus has been argued to provide evidence that the digits of tetanurans, currently considered to be I, II and III, may actually be digits II, III, & IV, thus explaining the embryological position of bird wing digits1. However, morphology and gene expression of the anterior bird wing digit specifically resemble digit I, not II, of other amniotes4,5. We argue that digit I loss in Limusaurus is derived and thus irrelevant to understanding the development of the bird wing. 

If the extremely reduced hand morphology of Limusaurus was once present in the ancestors of birds (Figure 1A), several traits of digits I, II & III must have been lost (Figure 1A, step 1) and then re-evolved on digits II, III & IV (Figure 1A, step 2)1. The alternative is for the extremely reduced morphology of Limusaurus to have evolved in Ceratosauria, while bird ancestors retained digits I, II & III (Figure 1B). Quantitative analysis only favors the II,III,IV identification of tetanuran digits when bird digits are coded as II,III,IV, a category assumption based on embryological position alone1. This is not a truly integrative comparison, since it excludes phalangeal and metacarpal similarities that bird digits share with digits I, II and III of other theropods. When this assumption is removed, the I,II,III identification of tetanuran digits is most parsimonious1.

Rather than assume the priority of either morphological or embryological data, we propose that a homeotic frameshift occurred in the bird line, such that digits I, II, & III develop from embryological condensations 2, 3 & 46. That hypothesis has been supported by the observed absence of expression of most HoxD genes (HoxD-10, HoxD-11 and HoxD-12) only in the anterior digit of the embryonic wing, a feature diagnostic of digit I of mouse4;HoxD-11 expression in alligator is also absent only in digit I5. Experiments applying Cyclopamine (a down-regulator of Shh signaling) to the early wing bud show a frameshift of both digit morphology and HoxD-12 expression with regard to the pattern of cartilage formation, viz., anterior and middle digits now develop from positions 3 and 4, and the posterior digit normally developing from position 4 is lost7. In our scenario (Figure 1B), a similar frameshift occurred in the raptorial forelimbs of bird ancestors (Figure 1B, step 2), probably upon loss of digit IV in early Tetanurae6,7. The frameshift would be unrelated to digit I loss in the extremely reduced forelimbs of Limusaurus (Figure 1B, step 1). A few metacarpal traits of tetanurans resemble those of digits II,III & IV of other theropods1.  The frameshift could have affected all but these few de-coupled traits, which may provide a morphological signature of the occurrence of the frameshift towards the origin of Tetanurae.

It is debatable whether digit morphologies can disappear and re-appear in a different position, and whether such a step-wise process could be considered a homeotic frameshift (as suggested by Xu et al.). While Limusaurus expands our knowledge of digit reduction in theropods, it does not support a strong inference that any loss and re-gain of digital morphologies has actually occurred in the lineage leading to birds.

Alexander O. Vargas1, Günter P. Wagner2 and Jacques A. Gauthier3.

1Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Santiago, Chile. e-mail: thearchosaur@gmail.com

2Department of Ecology and Evolutionary Biology, Yale University, New Haven, Connecticut, United States of America

3 Department of Geology and Geophysics, Yale Peabody Museum of Natural History, New Haven, Connecticut, United States of America

Figure 1. Alternative interpretations (A and B) of Limusaurus and the evolution of bird digit morphology. A) Limusaurus represents the morphology of bird ancestors; this implies extreme digit reduction occurred (Step 1: loss of digit I, loss and shortening of phalanges), but thereafter normal I, II, III morphologies re-appeared on digits II, III and IV (Step 2). B) Limusaurus does not represent the morphology of bird ancestors. Extreme digit reduction occurred only in Ceratosauria (Step 1); we propose that a homeotic frameshift accompanied the loss of digit IV (orange) in Tetanurae (Step 2), such that morphology and gene expression of digits I, II and III occur at embryological positions 2, 3 and 46. Colours indicate digit identity according to number of phalanges, morphology and gene expression. The number of phalanges developing at each inferred embryological position is indicated under each hand (x means complete loss of the adult digit). Image modified from Xu et al.1

1. Xu, X., et al. A Jurassic ceratosaur from China helps clarify avian digit homologies. Nature 459: 940-944 (2009)
2. Gauthier, J. A. Saurischian monophyly and the origin of birds. Mem. Calif. Acad. Sci. 8: 1–55 (1986)
3. Müller, G.B., and Alberch, P. Ontogeny of the limb skeleton in Alligator mississippiensis: Developmental invariance and change in the evolution of archosaur limbs. J. Morphol. 203: 151–164 (1990)
4. Vargas AO, Fallon JF. Birds have dinosaur wings: The molecular evidence. J Exp Zool  (Mol Dev Evol) 304B: 86–90. (2005).
5. Vargas, A.O., Kohlsdorf, T., Fallon, J. F., Brooks, J. V. & Wagner, G. P. The evolution of HoxD-11 expression in the bird wing: insights fromAlligator mississippiensis. PLoS ONE 3, e3325 (2008).
6. Wagner, G. P. & Gauthier, J. A. 1,2,3 = 2,3,4: a solution to the problem of the homology of the digits in the avian hand. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 96, 5111–5116 (1999).
7. Vargas, A.O. & Wagner GP. Frame-shifts of digit identity in bird evolution and Cyclopamine-treated wings. Evolution & Development 11: 163-169 (2009)